Preview

Ученые записки Казанского университета. Серия Естественные науки

Расширенный поиск

Роль клеток-предшественников печени амфибий вида Rana terrestris в постэмбриональном развитии в условиях физиологической нормы

https://doi.org/10.26907/2542-064X.2024.1.38-65

Аннотация

Центром метаболических реакций в организме животных является печень, которая также функционирует как «периферийный интегратор» энергетической потребности организма. Этот орган характеризуется высоким регенераторным потенциалом, который поддерживается за счет пролиферации гепатоцитов, а также гемопоэтических и региональных прогениторных клеток-предшественников печени (LPC). В связи с этим настоящее исследование посвящено изучению роли клеток-предшественников в регенерации печени амфибий вида Rana terrestris в условиях физиологической нормы в постэмбриогенезе. Анализ внутрипеченочных и гемопоэтических маркеров методами иммуногистохимии и проточной цитофлуориметрии показал, что на первый год постэмбриогенеза процессы регенерации печени в равной степени осуществляются за счет клеток-предшественников с иммунофенотипом СК19+ (внутрипеченочные клетки-предшественники), а также CD34+CD45+ (популяция гемопоэтических клеток-предшественников) и CD34+CD45 (популяция гемангиобластов). На второй и третий год постэмбриогенеза основным источником регенерации печени являются СК19+-позитивные клетки и в меньшей мере гемопоэтические источники с иммунофенотипом CD34+CD45. Полученные данные во многом определяются средой обитания амфибий, терморегуляцией, а также завершением процессов морфогенеза на третий год постэмбриогенеза. Печень остается на изучаемые сроки постэмбриогенеза органом гемопоэза.

Об авторах

Е. И. Антонова
Ульяновский государственный педагогический университет им. И.Н. Ульянова
Россия

Антонова Елена Ивановна, доктор биологических наук, профессор, директор научно-исследовательского центра фундаментальных и прикладных проблем биоэкологии и биотехнологии

пл. Ленина, д. 4/5, г. Ульяновск, 432071



Д. И. Омарова
Омский государственный педагогический университет
Россия

Омарова Дина Ирмековна, преподаватель Университетского колледжа

ул. Набережная Тухачевского, д. 14, г. Омск, 644099



Н. В. Фирсова
Ульяновский государственный педагогический университет им. И.Н. Ульянова
Россия

Фирсова Наталья Викторовна, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории клеточных технологий научно-исследовательского центра фундаментальных и прикладных проблем биоэкологии и биотехнологии

пл. Ленина, д. 4/5, г. Ульяновск, 432071



К. А. Красникова
Ульяновский государственный педагогический университет им. И.Н. Ульянова
Россия

Красникова Ксения Алексеевна, лаборант-исследователь лаборатории морфологии научно-
исследовательского центра фундаментальных и прикладных проблем биоэкологии и биотехнологии

пл. Ленина, д. 4/5, г. Ульяновск, 432071



Список литературы

1. Gernhöfer M., Pawert M., Schramm M., Müller E., Triebskorn R. Ultrastructural biomarkers as tools to characterize the health status of fish in contaminated streams // J. Aquat. Ecosyst. Stress Recovery. 2001. V. 8, No 3–4. P. 241–260. https://doi.org/10.1023/A:1012958804442.

2. Young B., Woodford P., O’Dowd G. Wheater’s Functional Histology: A Text and Colour Atlas. 6th ed. London: Churchill Livingstone, 2013. 464 p.

3. Akulenko N.M., Dziubenko N.V., Marushchak O.Yu., Nekrasova O.D., Oskyrko O.S. Histological changes in common toad, Bufo bufo (Anura, Bufonidae), liver tissue under conditions of anthropogenically transformed ecosystems // Vestn. Zool. 2019. V. 53, No 6. P. 501–506. https://doi.org/10.2478/vzoo-2019-0045.

4. Gardner J.D., Laurin M., Organ C.L. The relationship between genome size and metabolic rate in extant vertebrates // Phil. Trans. R. Soc., B. 2020. V. 375, No 1793. Art. 20190146. https://doi.org/10.1098/rstb.2019.0146.

5. So J., Kim A., Lee S.-H., Shin D. Liver progenitor cell-driven liver regeneration // Exp. Mol. Med. 2020. V. 52, No 8. P. 1230–1238. https://doi.org/10.1038/s12276-020-0483-0.

6. Leão T., Siqueira M., Marcondes S., Franco-Belussi L., De Oliveira C., Fernandes C.E. Comparative liver morphology associated with the hepatosomatic index in five Neotropical anuran species // Anat. Rec. 2021. V. 304, No 4. P. 860–871. https://doi.org/10.1002/ar.24540.

7. Dagli M.L.Z., Chaible L.M., Steiger K. Liver and pancreas: Ch. 15 // Sundberg J.P., Vogel P., Ward J.M. (Eds.). Pathology of Genetically Engineered and Other Mutant Mice. Hoboken, NJ: Wiley-Blackwell, 2021. P. 307–335. https://doi.org/10.1002/9781119624608.ch15.

8. Moore M.A.S. Commentary: The role of cell migration in the ontogeny of the lymphoid system // Stem Cells Dev. 2004. V. 13, No 1. P. 1–21. https://doi.org/10.1089/154732804773099218.

9. Sayed A.E.-D.H., Elballouz A.I., Wassif E.T. Histological and histochemical studies on the early developmental stages of the Egyptian toad Bufo regularis Reuss // Open J. Anim. Sci. 2015. V. 5, No 2. P. 142–156. https://doi.org/10.4236/ojas.2015.52017.

10. Yaparla A., Reeves P., Grayfer L. Myelopoiesis of the amphibian Xenopus laevis is segregated to the bone marrow, away from their hematopoietic peripheral liver // Front. Immunol. 2020. V. 10. Art. 3015. https://doi.org/10.3389/fimmu.2019.03015.

11. Nagy P., Thorgeirsson S.S., Grisham J.W. Organizational principles of the liver: Ch. 1. // Arias I.M., Alter H.J., Boyer J.L., Cohen D.E., Shafritz D.A., Thorgeirsson S.S., Wolkoff A.W. (Eds.). The Liver: Biology and Pathobiology. Hoboken, NJ: Wiley-Blackwell, 2020. P. 1–13. https://doi.org/10.1002/9781119436812.ch1.

12. Saito M., Kitamura H., Sugiyama K. Liver gangliosides of various animals ranging from fish to mammalian species // Comp. Biochem. Physiol., Part B: Biochem. Mol. Biol. 2001. V. 129, No 4. P. 747–758. https://doi.org/10.1016/S1096-4959(01)00379-7.

13. Akiyoshi H., Inoue A.M. Comparative histological study of hepatic architecture in the three orders amphibian livers // Comp. Hepatol. 2012. V. 11, No 1. Art. 2. https://doi.org/10.1186/1476-5926-11-2.

14. Akiyoshi H., Inoue A.M. Comparative histological study of teleost livers in relation to phylogeny // Zool. Sci. 2004. V. 21, No 8. Р. 841–850. https://doi.org/10.2108/zsj.21.841.

15. Ohashi A., Saito N., Kashimoto R., Furukawa S., Yamamoto S., Satoh A. Axolotl liver regeneration is accomplished via compensatory congestion mechanisms regulated by ERK signaling after partial hepatectomy // Dev. Dyn. 2021. V. 250, No 6. Р. 838–851. https://doi.org/10.1002/dvdy.262.

16. Лебедева Е.И. Роль СК19-позитивных клеток портальных зон при тиоацетамидиндуцированном циррозе печени крыс // Цитология. 2021. T. 63, № 4. С. 379–389. https://doi.org/10.31857/S0041377121040052.

17. Wang B., Zhao L., Fish M., Logan C.Y., Nusse R. Self-renewing diploid Axin2+ cells fuel homeostatic renewal of the liver // Nature. 2015. V. 524, No 7564. Р. 180–185. https://doi.org/10.1038/nature14863.

18. Lopez-Luque J., Fabregat I. Revisiting the liver: From development to regeneration – what we ought to know! // Int. J. Dev. Biol. 2018. V. 62, No 6–7–8. Р. 441–451. https://doi.org/10.1387/ijdb.170264JL.

19. Bruno S., Sanchez M.B.H., Chiabotto G., Fonsato V., Navarro-Tableros V., Pasquino C., Tapparo M., Camussi G. Human liver stem cells: A liver-derived mesenchymal stromal cell-like population with pro-regenerative properties // Front. Cell Dev. Biol. 2021. V. 9. Art. 644088. https://doi.org/10.3389/fcell.2021.644088.

20. Miyajima A., Tanaka M., Itoh T. Stem/progenitor cells in liver development, homeostasis, regeneration, and reprogramming // Cell Stem Cell. 2014. V. 14, No 5. Р. 561–574. https://doi.org/10.1016/j.stem.2014.04.010.

21. Duncan A.W., Dorrell C., Grompe M. Stem cells and liver regeneration // Gastroenterology. 2009. V. 137, No 2. Р. 466–481. https://doi.org/10.1053/j.gastro.2009.05.044.

22. Stanger B.Z. Cellular homeostasis and repair in the mammalian liver // Annu. Rev. Physiol. 2015. V. 77. Р. 179–200. https://doi.org/10.1146/annurev-physiol-021113-170255.

23. Szücs A., Paku S., Sebestyen E., Nagy P., Dezso K. Postnatal, ontogenic liver growth accomplished by biliary/oval cell proliferation and differentiation // PLoS One. 2020. V. 15, No 5. Art. e0233736. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0233736.

24. Скурихин Е.Г., Жукова М.А., Пан Э.С., Ермакова Н.Н., Першина О.В., Пахомова А.В., Путрова О.Д., Сандрикина Л.А., Крупин В.А., Когай Л.В., Реброва Т.Ю., Афанасьев С.А., Дыгай А.М. Возрастные особенности реакции печени и стволовых клеток при моделировании цирроза печени // Клеточные технологии в биологии и медицине. 2021. № 1. C. 24–30. https://doi.org/10.47056/1814-3490-2021-1-24-30.

25. Michalopoulos G.K., Khan Z. Liver stem cells: Experimental findings and implications for human liver disease // Gastroenterology. 2015. V. 149, No 4. Р. 876–882. https://doi.org/10.1053/j.gastro.2015.08.004.

26. DeLeve L.D., Maretti-Mira A.C. Liver sinusoidal endothelial cell: An update // Semin. Liver Dis. 2017. V. 37, No 4. Р. 377–387. https://doi.org/10.1055/s-0037-1617455.

27. Papp V., Rokusz A., Dezso K., Bugyik E., Szabo V., Pavai Z., Paku S., Nagy P. Expansion of hepatic stem cell compartment boosts liver regeneration // Stem Cells Dev. 2014. V. 23, No 1. P. 56–65. https://doi.org/10.1089/scd.2013.0202.

28. Kowalik M.A., Sulas P., Ledda-Columbano G.M., Giordano S., Columbano A., Perra A. Cytokeratin-19 positivity is acquired along cancer progression and does not predict cell origin in rat hepatocarcinogenesis // Oncotarget. 2015. V. 6, No 36. Р. 38749–38763. https://doi.org/10.18632/oncotarget.5501.

29. Yanger K., Knigin D., Zong Y., Maggs L., Gu G., Akiyama H., Pikarsky E., Stanger B.Z. Adult hepatocytes are generated by self-duplication rather than stem cell differentiation // Cell Stem Cell. 2014. V. 15, No 3. Р. 340–349. https://doi.org/10.1016/j.stem.2014.06.003.

30. Raven A., Lu W.-Y., Man T.Y., Ferreira-Gonzalez S., O’Duibhir E., Dwyer B.J., Thomson J.P., Meehan R.R., Bogorad R., Koteliansky V., Kotelevtsev Y., Ffrench-Constant C., Boulter L., Forbes S.J. Cholangiocytes act as facultative liver stem cells during impaired hepatocyte regeneration // Nature. 2017. V. 547, No 7663. Р. 350–354. https://doi.org/10.1038/nature23015.

31. Tarlow B.D., Pelz C., Naugler W.E., Wakefield L., Wilson E.M., Finegold M.J., Grompe M. Bipotential adult liver progenitors are derived from chronically injured mature hepatocytes // Cell Stem Cell. 2014. V. 15, No 5. Р. 605–618. https://doi.org/10.1016/j.stem.2014.09.008.

32. Russell J.O., Lu W.-Y., Okabe H., Abrams M., Oertel M., Poddar M., Singh S., Forbes S.J., Monga S.P. Hepatocyte-specific β-catenin deletion during severe liver injury provokes cholangiocytes to differentiate into hepatocytes // Hepatology. 2019. V. 69, No 2. Р. 742–759. https://doi.org/10.1002/hep.30270.

33. Manco R., Clerbaux L.-A., Verhulst S., Nader M.B., Sempoux C., Ambroise J., Bearzatto B., Gala J.L., Horsmans Y., van Grunsven L., Desdouets C., Leclercq I. Reactive cholangiocytes differentiate into proliferative hepatocytes with efficient DNA repair in mice with chronic liver injury // Hepatology. 2019. V. 70, No 6. Р. 1180–1191. https://doi.org/10.1016/j.jhep.2019.02.003.

34. So J., Kim M., Lee S.-H., Ko S., Lee D.A., Park H., Azuma M., Parsons M.J., Prober D., Shin D. Attenuating the epidermal growth factor receptor–extracellular signal-regulated kinase–sex-determining region Y-box 9 axis promotes liver progenitor cell-mediated liver regeneration in Zebrafish // Hepatology. 2020. V. 73, No 4. Р. 1494–1508. https://doi.org/10.1002/hep.31437.

35. Swiderska-Syn M., Syn W.K., Xie G., Krüger L., Machado M.V., Karaca G., Michelotti G.A., Choi S.S., Premont R.T., Diehl A.M. Myofibroblastic cells function as progenitors to regenerate murine livers after partial hepatectomy // Gut. 2014. V. 63, No 8. Р. 1333–1344. https://doi.org/10.1136/gutjnl-2013-305962.

36. Kordes C., Sawitza I., Götze S., Herebian D., Häussinger D. Hepatic stellate cells contribute to progenitor cells and liver regeneration // J. Clin. Invest. 2014. V. 124, No 12. Р. 5503–5515. https://doi.org/10.1172/JCI74119.

37. Mederacke I., Hsu C.C., Troeger J.S., Huebener P., Mu X., Dapito D.H., Pradere J.-P., Schwabe R.F. Fate tracing reveals hepatic stellate cells as dominant contributors to liver fibrosis independent of its aetiology // Nat. Commun. 2013. V. 4, No 1. Art. 2823. https://doi.org/10.1038/ncomms3823.

38. Ma Z., Li F., Chen L., Gu T., Zhang Q., Qu Y., Xu M., Cai X., Lu L. Autophagy promotes hepatic differentiation of hepatic progenitor cells by regulating the Wnt/β-catenin signaling pathway // J. Mol. Hist. 2019. V. 50, No 1. P. 75–90. https://doi.org/10.1007/s10735-018-9808-x.

39. Durnez A., Verslype C., Nevens F., Fevery J., Aerts R., Pirenne J., Lesaffre E., Libbrecht L., Desmet V., Roskams T. The clinicopathological and prognostic relevance of cytokeratin 7 and 19 expression in hepatocellular carcinoma. A possible progenitor cell origin // Histopathology. 2006. V. 49, No 2. Р. 138–151. https://doi.org/10.1111/j.1365-2559.2006.02468.x.

40. Kholodenko I.V., Kurbatov L.K., Kholodenko R.V., Manukyan G.V., Yarygin K.N. Mesenchymal stem cells in the adult human liver: Hype or hope? // Cells. 2019. V. 8, No 10. Art. 1127. https://doi.org/10.3390/cells8101127.

41. Furuyama K., Kawaguchi Y., Akiyama H., Horiguchi M., Kodama S., Kuhara T., Hosokawa S., Elbahrawy A., Soeda T., Koizumi M., Masui T., Kawaguchi M., Takaori K., Doi R., Nishi E., Kakinoki R., Deng J.M., Behringer R.R, Nakamura T., Uemoto S. Continuous cell supply from a Sox9-expressing progenitor zone in adult liver, exocrine pancreas and intestine // Nat. Genet. 2011. V. 43, No 1. Р. 34–41. https://doi.org/10.1038/ng.722.

42. Cardinale V., Wang Y., Carpino G., Cui C.-B., Gatto M., Rossi M., Berloco P.B., Cantafora A., Wauthier E., Furth M.E., Inverardi L., Dominguez-Bendala J., Ricordi C., Gerber D., Gaudio E., Alvaro D., Reid L. Multipotent stem/progenitor cells in human biliary tree give rise to hepatocytes, cholangiocytes, and pancreatic islets // Hepatology. 2011. V. 54, No 6. Р. 2159–2172. https://doi.org/10.1002/hep.24590.

43. Dorrell C., Erker L., Schug J., Kopp J.L., Canaday P.S., Fox A.J., Smirnova O., Duncan A.W., Finegold M.J., Sander M., Kaestner K.H., Grompe M. Prospective isolation of a bipotential clonogenic liver progenitor cell in adult mice // Genes Dev. 2011. V. 25, No 11. Р. 1193–1203. https://doi.org/10.1101/gad.2029411.

44. Li J., Xin J., Zhang L., Wu J., Jiang L., Zhou Q., Li J., Guo J., Cao H., Li L. Human hepatic progenitor cells express hematopoietic cell markers CD45 and CD109 // Int. J. Med. Sci. 2014. V. 11, No 1. P. 65–79. https://doi.org/10.7150/ijms.7426.

45. Мавликеев М.О., Архипова С.С., Чернова О.Н., Титова А.А., Певнев Г.О., Шафигуллина А.К., Киясов А.П. Краткий курс гистологической техники: учебнометодическое пособие. Казань: Изд-во Казан. ун-та, 2020. 107 с.

46. Itgen M.W., Natalie G.R., Siegel D.S., Sessions S.K., Mueller R.L. Genome size drives morphological evolution in organ-specific ways // Evolution. 2022. V. 76, No 7. P. 1453–1468. https://doi.org/10.1111/evo.14519.

47. Thophon S., Kruatrachue M., Upatham E.S., Pokethitiyook P., Sahaphong S., Jaritkhuan S. Histopathological alterations of white seabass, Lates calcarifer, in acute and subchronic cadmium exposure // Environ. Pollut. 2003. V. 121, No 3. Р. 307–320. https://doi.org/10.1016/S0269-7491(02)00270-1.

48. Odokuma E.I., Omokaro E.I. Comparative histologic anatomy of vertebrate liver // Ann. Bioanthropol. 2015. V. 3, No 1. P. 1–5. https://doi.org/10.4103/2315-7992.160728.

49. Hermaniuk A., Rybacki M., Taylor J.R.E. Metabolic rate of diploid and triploid edible frog Pelophylax esculentus correlates inversely with cell size in tadpoles but not in frogs // Physiol. Biochem. Zool. 2017. V. 90, No 2. Р. 230–239. https://doi.org/10.1086/689408.

50. Hermes-Lima M., Zenteno-Savin T. Animal response to drastic changes in oxygen availability and physiological oxidative stress // Comp. Biochem. Physiol., Part C: Toxicol. Pharmacol. 2002. V. 133, No 4. P. 537–556. https://doi.org/10.1016/S1532-0456(02)00080-7.

51. Jackson D.C. Acid-base balance during hypoxic hypometabolism: Selected vertebrate strategies // Respir. Physiol. Neurobiol. 2004. V. 141, No 3. P. 273–283. https://doi.org/10.1016/j.resp.2004.01.009.

52. Антонова Е.И. Реактивность и пластичность тканевых компонентов печени в сравнительном ряду позвоночных в норме и после гипертермии: дис. ... докт. биол. наук. Астрахань, 2009. 219 с.

53. D’Ario M., Tavares R., Schiessl K., Desvoyes B., Gutierrez C., Howard M., Sablowski R. Cell size controlled in plants using DNA content as an internal scale // Science. 2021. V. 372, No 6547. Р. 1176–1181. https://doi.org/10.1126/science.abb4348.

54. Womack M.C., Metz M.J., Hoke K.L. Larger genomes linked to slower development and loss of late-developing traits // Am. Nat. 2019. V. 194, No 6. Р. 854–864. https://doi.org/10.1086/705897.

55. Decena-Segarra L.P., Bizjak-Mali L., Kladnik A., Sessions S.K., Rovito S.M. Miniaturization, genome size, and biological size in a diverse clade of salamanders // Am. Nat. 2020. V. 196, No 5. Р. 634–648. https://doi.org/10.1086/711019.

56. Johnson B.B., Searle J.B., Sparks J.P. Genome size influences adaptive plasticity of water loss, but not metabolic rate, in lungless salamanders // J. Exp. Biol. 2021. V. 224, No 8. Art. jeb242196. https://doi.org/10.1242/jeb.242196.

57. Kim W., Jho E.-H. The history and regulatory mechanism of the Hippo pathway // BMB Rep. 2018. V. 51, No 3. Р. 106–118. https://doi.org/10.5483/BMBRep.2018.51.3.022.

58. Vasudeva N., Mishra S. (Eds.) Inderbir Singh’s Textbook of Human Histology (With Colour Atlas and Practical Guide). New Delhi: Jaypee Brother’s Med. Publ., 2014. 453 p.

59. Saad A.H., Aziz A.A., Yehia I., El-Ghareeb A.W., Ismail H. Programmed cell death in the liver of different species of anuran amphibians during metamorphosis // Aust. J. Basic Appl. Sci. 2009. V. 3, No 4. Р. 4644–4655.

60. Delgado-Coello B. Liver regeneration observed across the different classes of vertebrates from an evolutionary perspective // Heliyon. 2021. V. 7, No 3. Art. e06449. https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2021.e06449.

61. Nogawa-Kosaka N., Sugai T., Nagasawa K., Tanizaki Y., Meguro M., Aizawa Y., Maekawa S., Adachi M., Kuroki R., Kato T. Identification of erythroid progenitors induced by erythropoietic activity in Xenopus laevis // J. Exp. Biol. 2011. V. 214, No 6. P. 921–927. https://doi.org/10.1242/jeb.050286.

62. Michalopoulos G.K., Bhushan B. Liver regeneration: Biological and pathological mechanisms and implications // Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2021. V. 18, No 1. Р. 40–55. https://doi.org/10.1038/s41575-020-0342-4.

63. Crawshaw G.J., Weinkle T.K. Clinical and pathological aspects of the amphibian liver // Semin. Avian Exot. Pet Med. 2000. V. 9, No 3. Р. 165–173. https://doi.org/10.1053/ax.2000.7133.

64. Loumbourdis N.S., Vogiatzis A.K. Impact of cadmium on liver pigmentary system of the frog Rana ridibunda // Ecotoxicol. Environ. Saf. 2002. V. 53, No 1. Р. 52–58. https://doi.org/10.1006/eesa.2002.2153.

65. Stosik M.P., Tokarz-Deptula B., Deptula W. Melanomacrophages and melanomacrophage centres in Osteichthyes // Cent. Eur. J. Immunol. 2019. V. 44, No 2. Р. 201–205. https://doi.org/10.5114/ceji.2019.87072.

66. Junqueira L.C., Carneiro J. Basic Histology: Text and Atlas. 10th ed. N.Y., NY: McGraw-Hill, 2003. 515 p.

67. Li N., Hua J. Immune cells in liver regeneration // Oncotarget. 2017. V. 8, No 2. Р. 3628–3639. https://doi.org/10.18632/oncotarget.12275.

68. Sasai Y. Cytosystems dynamics in self-organization of tissue architecture // Nature. 2013. V. 493, No 7432. Р. 318–326. https://doi.org/10.1038/nature11859.

69. Maroudas-Sacks Y., Keren K. Mechanical patterning in animal morphogenesis // Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2021. V. 37. Р. 469–493. https://doi.org/10.1146/annurev-cellbio-120319-030931.

70. Michalopoulos G.K. Principles of liver regeneration and growth homeostasis // Compr. Physiol. 2013. V. 3, No 1. Р. 485–513. https://doi.org/10.1002/cphy.c120014.

71. Miyaoka Y., Ebato K., Kato H., Arakawa S., Shimizu S., Miyajima A. Hypertrophy and unconventional cell division of hepatocytes underlie liver regeneration // Curr. Biol. 2012. V. 22, No 13. Р. 1166–1175. https://doi.org/10.1016/j.cub.2012.05.016.

72. Ishikawa J., Takeo M., Iwadate A., Koya J., Kihira M., Oshima M., Suzuki Y., Taniguchi K., Kobayashi A., Tsuji T. Mechanical homeostasis of liver sinusoid is involved in the initiation and termination of liver regeneration // Commun. Biol. 2021. V. 4, No 1. Art. 409. https://doi.org/10.1038/s42003-021-01936-2.

73. He Y.-F., Liu Y.-K., Lu H.-J., Chen J., Yang P.-Y. Comparative proteomic analysis of primary mouse liver c-Kit−(CD45/TER119)− stem/progenitor cells // J. Cell. Biochem. 2007. V. 102, No 4. Р. 936–946. https://doi.org/10.1002/jcb.21271.

74. Limaye P.B., Bowen W.C., Orr A., Apte U.M., Michalopoulos G.K. Expression of hepatocyticand biliary-specific transcription factors in regenerating bile ducts during hepatocyte-to-biliary epithelial cell transdifferentiation // Comp. Hepatol. 2010. V. 9, No 1. Art. 9. https://doi.org/10.1186/1476-5926-9-9.

75. Mujyambere B., Jayaraj R., Suja S. Cytokeratin 19 (CK19) as a marker for epithelial differentiation and malignant transformation: Its clinical relevance in diagnosis, prognosis and treatment response monitoring // IRE J. 2018. V. 2, No 3. Р. 51–61.

76. Li B., Dorrell C., Canaday P.S., Pelz C., Haft A., Finegold M., Grompe M. Adult mouse liver contains two distinct populations of cholangiocytes // Stem Cell Rep. 2017. V. 9, No 2. Р. 478–489. https://doi.org/10.1016/j.stemcr.2017.06.003.

77. Isse K., Lesniak A., Grama K., Maier J., Specht S., Castillo-Rama M., Lunz J., Roysam B., Michalopoulos G., Demetris A.J. Preexisting epithelial diversity in normal human livers: A tissue-tethered cytometric analysis in portal/periportal epithelial cells // Hepatology. 2013. V. 57, No 4. Р. 1632–1643. https://doi.org/10.1002/hep.26131.

78. Carpentier R., Suñer R.E., van Hul N., Kopp J.L., Beaudry J.-B., Cordi S., Antoniou A., Raynaud P., Lepreux S., Jacquemin P., Leclercq I.A., Sander M., Lemaigre F.P. Embryonic ductal plate cells give rise to cholangiocytes, periportal hepatocytes, and adult liver progenitor cells // Gastroenterology. 2011. V. 141, No 4. Р. 1432–1438. https://doi.org/10.1053/j.gastro.2011.06.049.

79. Font-Burgada J., Shalapour S., Ramaswamy S., Hsueh B., Rossell D., Umemura A., Taniguchi K., Nakagawa H., Valasek M.A., Ye L., Kopp J.L., Sander M., Carter H., Deisseroth K., Verma I.M., Karin M. Hybrid periportal hepatocytes regenerate the injured liver without giving rise to cancer // Cell. 2015. V. 162, No 4. Р. 766–779. https://doi.org/10.1016/j.cell.2015.07.026.

80. Lu W.-Y., Bird T.G., Boulter L., Tsuchiya A., Cole A.M., Hay T., Guest R.V., Wojtacha D., Man T.Y., Mackinnon A., Ridgway R.A., Kendall T., Williams M.J., Jamieson T., Raven A., Hay D.C., Iredale J.P., Clarke A.R., Sansom O.J., Forbes S.J. Hepatic progenitor cells of biliary origin with liver repopulation capacity // Nat. Cell Biol. 2015. V. 17, No 8. Р. 971–983. https://doi.org/10.1038/ncb3203.

81. Deng X., Zhang X., Li W., Feng R.-X., Li L., Yi G.-R., Zhang X.-N., Yin C., Yu H.-Y., Zhang J.-P., Lu B., Hui L., Xie W.-F. Chronic liver injury induces conversion of biliary epithelial cells into hepatocytes // Cell Stem Cell. 2018. V. 23, No 1. Р. 114–122. https://doi.org/10.1016/j.stem.2018.05.022.

82. Hattoum A., Rubin E., Orr A. Michalopoulos G.K. Expression of hepatocyte epidermal growth factor receptor, FAS and glypican 3 in EpCAM-positive regenerative clusters of hepatocytes, cholangiocytes, and progenitor cells in human liver failure // Hum. Pathol. 2013. V. 44, No 5. Р. 743–749. https://doi.org/10.1016/j.humpath.2012.07.018.

83. Limaye P.B., Bowen W.C., Orr A.V., Luo J., Tseng G.C., Michalopoulos G.K. Mechanisms of hepatocyte growth factor-mediated and epidermal growth factormediated signaling in transdifferentiation of rat hepatocytes to biliary epithelium // Hepatology. 2008. V. 47, No 5. Р. 1702–1713. https://doi.org/10.1002/hep.22221.

84. Junge N., Sharma A.D., Ott M. About cytokeratin 19 and the drivers of liver regeneration // J. Hepatol. 2018. V. 68, No 1. P. 5–7. https://doi.org/10.1016/j.jhep.2017.10.003.

85. Pepe-Mooney B.J., Dill M.T., Alemany A., Ordovas-Montanes J., Matsushita Y., Rao A., Sen A., Miyazaki M., Anakk S., Dawson P.A., Ono N., Shalek A.K., van Oudenaarden A., Camargo F.D. Single-cell analysis of the liver epithelium reveals dynamic heterogeneity and an essential role for YAP in homeostasis and regeneration // Cell Stem Cell. 2019. V. 25, No 1. Р. 23–38. https://doi.org/10.1016/j.stem.2019.04.004.

86. Aizarani N., Saviano A., Sagar, Mailly L., Durand S., Herman J.S., Pessaux P., Baumert T.F., Grün D. A human liver cell atlas reveals heterogeneity and epithelial progenitors // Nature. 2019. V. 572, No 7768. Р. 199–204. https://doi.org/10.1038/s41586-019-1373-2.

87. Stueck A.E., Wanless I.R. Hepatocyte buds derived from progenitor cells repopulate regions of parenchymal extinction in human cirrhosis // Hepatology. 2015. V. 61, No 5. Р. 1696–1707. https://doi.org/10.1002/hep.27706.

88. Schaub J.R., Huppert K.A., Kurial S.N.T., Hsu B.Y., Cast A.E., Donnelly B., Karns R.A., Chen F., Rezvani M., Luu H.Y., Mattis A.N., Rougemont A.-L., Rosenthal P., Huppert S.S., Willenbring H. De novo formation of the biliary system by TGFβ-mediated hepatocyte transdifferentiation // Nature. 2018. V. 557, No 7704. Р. 247–251. https://doi.org/10.1038/s41586-018-0075-5.

89. Spada M., Porta F., Righi D., Gazzera C., Tandoi F., Ferrero I., Fagioli F., Sanchez M.B.H., Calvo P.L., Biamino E., Bruno S., Gunetti M., Contursi C., Lauritano C., Conio A., Amoroso A., Salizzoni M., Silengo L., Camussi G., Romagnoli R. Intrahepatic administration of human liver stem cells in infants with inherited neonatal-onset hyperammonemia: A Phase I study // Stem Cell Rev. Rep. 2020. V. 16, No 1. Р. 186–197. https://doi.org/10.1007/s12015-019-09925-z.

90. Crosby H.A., Kelly D.A., Strain A.J. Human hepatic stem-like cells isolated using c-kit or CD34 can differentiate into biliary epithelium // Gastroenterology. 2001. V. 120, No 2. Р. 534–544. https://doi.org/10.1053/gast.2001.21175.


Рецензия

Для цитирования:


Антонова Е.И., Омарова Д.И., Фирсова Н.В., Красникова К.А. Роль клеток-предшественников печени амфибий вида Rana terrestris в постэмбриональном развитии в условиях физиологической нормы. Ученые записки Казанского университета. Серия Естественные науки. 2024;166(1):38-65. https://doi.org/10.26907/2542-064X.2024.1.38-65

For citation:


Antonova E.I., Omarova D.I., Firsova N.V., Krasnikova K.A. The Role of Liver Progenitor Cells in Postembryonic Development of Rana terrestris under Normal Physiological Conditions. Uchenye Zapiski Kazanskogo Universiteta Seriya Estestvennye Nauki. 2024;166(1):38-65. (In Russ.) https://doi.org/10.26907/2542-064X.2024.1.38-65

Просмотров: 292


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 2542-064X (Print)
ISSN 2500-218X (Online)