uzakuescУченые записки Казанского университета. Серия Естественные наукиUchenye Zapiski Kazanskogo Universiteta Seriya Estestvennye Nauki2542-064X2500-218XKazan (Volga Region) Federal University10.26907/2542-064X.2024.1.23-37uzakuesc-66Research ArticleСтатьиХарактеристика приспособленности устойчивых и чувствительных к фунгицидам изолятов Venturia inaequalis in vitroIn Vitro Study of Fitness Parameters in Fungicide-Resistant and -Sensitive Venturia inaequalis IsolatesНасоновА. И.NasonovA. I.

Насонов Андрей Иванович, кандидат биологических наук, заведующий лабораторией биотехнологического контроля фитопатогенов и фитофагов

ул. им. 40-летия Победы, д. 39, г. Краснодар, 350901

Krasnodar, 350901

nasoan@mail.ruЯкубаГ. В.YakubaG. V.

Якуба Галина Валентиновна, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории биотехнологического контроля фитопатогенов и фитофагов

ул. им. 40-летия Победы, д. 39, г. Краснодар, 350901

Krasnodar, 350901

galyayaku@gmail.comБардакМ. В.BardakM. V.

Бардак Мария Владимировна, магистрант биологического факультета

ул. Ставропольская, д. 149, г. Краснодар, 350040

Krasnodar, 350040

maria.brd1405@mail.ruАстапчукИ. Л.AstapchukI. L.

Астапчук Ирина Леонидовна, кандидат биологических наук, научный сотрудник лаборатории биотехнологического контроля фитопатогенов и фитофагов

ул. им. 40-летия Победы, д. 39, г. Краснодар, 350901

Krasnodar, 350901

irina_astapchuk@mail.ruМарченкоН. А.MarchenkoN. A.

Марченко Никита Александрович, младший научный сотрудник лаборатории биотехнологического контроля фитопатогенов и фитофагов

ул. им. 40-летия Победы, д. 39, г. Краснодар, 350901

Krasnodar, 350901

marchekonikita@yandex.ruФедеральное государственное бюджетное научное учреждение «Северо-Кавказский федеральный научный центр садоводства, виноградарства, виноделия»РоссияNorth Caucasian Federal Scientific Center of Horticulture, Viticulture, Wine-MakingRussian FederationФедеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Кубанский государственный университет»РоссияKuban State UniversityRussian Federation20241403202416612337Copyright © Насонов А.И., Якуба Г.В., Бардак М.В., Астапчук И.Л., Марченко Н.А., 20242024Насонов А.И., Якуба Г.В., Бардак М.В., Астапчук И.Л., Марченко Н.А.Nasonov A.I., Yakuba G.V., Bardak M.V., Astapchuk I.L., Marchenko N.A.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://uzakuesc.elpub.ru/jour/article/view/66

Снижение эффективности системных фунгицидов против парши яблони связано с возникновением устойчивости Venturia inaequalis к применяемым токсикантам, что приводит к серьезным потерям в производстве. Для результативного управления устойчивостью необходимо всестороннее изучение приспособительного потенциала различных биотипов патогена, в том числе устойчивых к фунгицидам. Проведена оценка роста ми целия in vitro у изолятов с исходной чувствительностью и устойчивостью к одному или нескольким фунгицидам при четырех температурах (6, 18, 27 и 30 °С) и трех вариантах концентрации агара в питательной среде (2, 4 и 6%, масс./об.). Установлено, что за исключением роста мицелия при 27 °С, показатели прогнозируемой в лабораторных условиях приспособленности для изолятов V. inaequalis с множественной устойчивостью к фунгицидам и биотипов с исходной чувствительностью отличаются статистически незначимо.

The developing resistance of Venturia inaequalis to toxicants commonly used in systemic fungicides against apple scab has reduced their effectiveness, causing substantial fruit loss in orchards. To improve the situation and manage the resistance, a thorough analysis of the fitness potential among different pathogen biotypes, particularly those resistant to fungicides, is needed. In this study, the mycelial growth of V. inaequalis isolates with baseline sensitivity and resistance to one or more fungicides was assessed in vitro at four temperatures (6, 18, 27, and 30°C) and three agar concentrations in the nutrient medium (2, 4, and 6% m/V). Except for the mycelial growth at 27°C, the indicators of fitness predicted in vitro did not differ significantly between the V. inaequalis isolates with multiple resistance to fungicides and the biotypes with baseline sensitivity.

Venturia inaequalisтриазолыанилинопиримидиныSDHIмножественная резистентность«плата» за приспособленностьисходные изолятымицелиальный росттепловой стрессконцентрация агарапитательная средаVenturia inaequalistriazolesanilinopyrimidinesSDHImultiple resistancefitness costbaseline isolatesmycelial growthheat stressagar concentrationnutrient mediumИсследование выполнено при финансовой поддержке Кубанского научного фонда в рамках научного проекта № МФИ-20.1/98.This study was supported by the Kuban Science Foundation (project no. MFI-20.1/98).ReferencesЯкуба Г.В. Оценка биологической эффективности биофунгицидов в защите от парши и биологизированный контроль основных микозов в агроценозах яблони // Научные труды СКЗНИИСиВ. 2016. Т. 9. С. 193–200.Yakuba G.V. Assessing the biological efficiency of biofungicides in scab combating and biological control of the main mycoses in apple agrocenoses. Nauchn. Tr. SKZNIISiV, 2016, vol. 9, pp. 193–200. (In Russian)Cox K.D. Fungicide resistance in Venturia inaequalis, the causal agent of apple scab, in the United States: Ch. 27 // Ishii H., Hollomon D. (Eds.) Fungicide Resistance in Plant Pathogens: Principles and a Guide to Practical Management. Tokyo: Springer, 2015. P. 433–447. https://doi.org/10.1007/978-4-431-55642-8_27.Cox K.D. Fungicide resistance in Venturia inaequalis, the causal agent of apple scab, in the United States. In: Ishii H., Hollomon D. (Eds.) Fungicide Resistance in Plant Pathogens: Principles and a Guide to Practical Management. Ch. 27. Tokyo, Springer, 2015. pp. 433–447. https://doi.org/10.1007/978-4-431-55642-8_27.Cox K.D., Russo N.L., Villani S.M., Parker D.M., Köller W. QoI qualitative resistance and CYP51A1 upstream anomalies in NY populations of the apple scab pathogen Venturia inaequalis // Phytopathology. 2008. V. 98, No S6. Suppl. S. P. S42. (Proc. 100th Annu. Meet. of the American Phytopathological Society, July 26–30, 2008. Minneapolis, MN: Am. Phytopathol. Soc., 2008).Cox K.D., Russo N.L., Villani S.M., Parker D.M., Köller W. QoI qualitative resistance and CYP51A1 upstream anomalies in NY populations of the apple scab pathogen Venturia inaequalis. Phytopathology, 2008, vol. 98, no. 6, suppl. S, p. S42. Proc. 100th Annu. Meet. of the American Phytopathological Society, July 26–30, 2008. Minneapolis, MN, Am. Phytopathol. Soc., 2008.Тютерев С.Л. Проблемы устойчивости фитопатогенов к новым фунгицидам // Вестник защиты растений. 2001. № 1. С. 38–53.Tyuterev S.L. Problems of phytopathogen resistance to new fungicides. Vestn. Zashch. Rast., 2001, no. 1, pp. 38–53. (In Russian)Nasonov A.I., Yakuba G.V., Marchenko N., Lobodina E.V., Astapchuk I.L. Evaluation of sensitivity of apple scab pathogen to difenoconazole using the discriminatory dose technique // Proc. Int. Sci. Pract. Conf. “Innovative Technologies in Agriculture” (ITIA 2022). 2022. V. 47. Art. 10002. https://doi.org/10.1051/bioconf/20224710002.Nasonov A.I., Yakuba G.V., Marchenko N., Lobodina E.V., Astapchuk I.L. Evaluation of sensitivity of apple scab pathogen to difenoconazole using the discriminatory dose technique. Proc. Int. Sci. Pract. Conf. “Innovative Technologies in Agriculture” (ITIA 2022), 2022, vol. 47, art. 10002. https://doi.org/10.1051/bioconf/20224710002.Насонов А.И., Якуба Г.В., Астапчук И.Л. Чувствительность краснодарской популяции Venturia inaequalis к дифеноконазолу, ингибитору деметилирования стеринов // Микология и фитопатология. 2021. Т. 55, № 4. С. 297–308. https://doi.org/10.31857/S0026364821040103.Nasonov A.I., Yakuba G.V., Astapchuk I.L. Sensitivity of the Krasnodar population of Venturia inaequalis to difenoconazole, an inhibitor of sterol demethylation. Mikol. Fitopatol., 2021, vol. 55, no. 4, pp. 297–308. https://doi.org/10.31857/S0026364821040103. (In Russian)Насонов А.И., Якуба Г.В., Лободина Е.В. Длительное сохранение резистентности к карбендазиму у Venturia inaequalis в Краснодарском крае (Россия) // Микология и фитопатология. 2022. Т. 56, № 5. С. 374–378. https://doi.org/10.31857/S0026364822050087.Nasonov A.I., Yakuba G.V., Lobodina E.V. The long-term resistance to carbendazim in Venturia inaequalis in the Krasnodar region (Russia). Mikol. Fitopatol., 2022, vol. 56, no. 5, pp. 374–378. https://doi.org/10.31857/S0026364822050087. (In Russian)Насонов А.И., Якуба Г.В., Астапчук И.Л., Степанов И.В. Чувствительность к ципродинилу популяций возбудителя парши яблони из краснодарских садов in vitro // Плодоводство и виноградарство Юга России. 2023. № 79 (1). С. 186–202. https://doi.org/10.30679/2219-5335-2023-1-79-186-202.Nasonov A.I., Yakuba G.V., Astapchuk I.L., Stepanov I.V. In vitro sensitivity to cyprodinil in apple scab populations from Krasnodar orchards. Plodovod. Vinograd. Yuga Ross., 2023, no. 79 (1), pp. 186–202. https://doi.org/10.30679/2219-5335-2023-1-79-186-202. (In Russian)Bauske M.J., Gudmestad N.C. Parasitic fitness of fungicide-resistant and -sensitive isolates of Alternaria solani // Plant Dis. 2018. V. 102, No 3. P. 666–673. https://doi.org/10.1094/PDIS-08-17-1268-RE.Bauske M.J., Gudmestad N.C. Parasitic fitness of fungicide-resistant and -sensitive isolates of Alternaria solani. Plant Dis., 2018, vol. 102, no. 3, pp. 666–673. https://doi.org/10.1094/PDIS-08-17-1268-RE.Karaoglanidis G.S., Markoglou A.N., Bardas G.A., Doukas E.G., Konstantinou S., Kalampokis J.F. Sensitivity of Penicillium expansum field isolates to tebuconazole, iprodione, fludioxonil and cyprodinil and characterization of fitness parameters and patulin production // Int. J. Food Microbiol. 2011. V. 145, No 1. P. 195–204. https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2010.12.017.Karaoglanidis G.S., Markoglou A.N., Bardas G.A., Doukas E.G., Konstantinou S., Kalampokis J.F. Sensitivity of Penicillium expansum field isolates to tebuconazole, iprodione, fludioxonil and cyprodinil and characterization of fitness parameters and patulin production. Int. J. Food Microbiol., 2011, vol. 145, no. 1, pp. 195–204. https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2010.12.017.Iacomi-Vasilescu B., Bataille-Simoneau N., Campion C., Dongo A., Laurent E., Serandat I., Hamon B., Simoneau P. Effect of null mutations in the AbNIK1 gene on saprophytic and parasitic fitness of Alternaria brassicicola isolates highly resistant to dicarboximide fungicides // Plant Pathol. 2008. V. 57, No 5. P. 937–947. https://doi.org/10.1111/j.1365-3059.2008.01864.x.Iacomi-Vasilescu B., Bataille-Simoneau N., Campion C., Dongo A., Laurent E., Serandat I., Hamon B., Simoneau P. Effect of null mutations in the AbNIK1 gene on saprophytic and parasitic fitness of Alternaria brassicicola isolates highly resistant to dicarboximide fungicides. Plant Pathol., 2008, vol. 57, no. 5, pp. 937–947. https://doi.org/10.1111/j.1365-3059.2008.01864.x.Dorigan A.F., Moreira S.I., Ceresini P.C., Pozza E.A., Belan L.L., da Silveira P.R., Alves E. Higher fitness and competitive advantage of Pyricularia oryzae Triticum lineage resistant to QoI fungicides // Pest Manage. Sci. 2022. V. 78, No 12. P. 5251–5258. https://doi.org/10.1002/ps.7144.Dorigan A.F., Moreira S.I., Ceresini P.C., Pozza E.A., Belan L.L., da Silveira P.R., Alves E. Higher fitness and competitive advantage of Pyricularia oryzae Triticum lineage resistant to QoI fungicides. Pest Manage. Sci., 2022, vol. 78, no. 12, pp. 5251–5258. https://doi.org/10.1002/ps.7144.Chapman K.S., Sundin G.W., Beckerman J.L. Identification of resistance to multiple fungicides in field populations of Venturia inaequalis // Plant Dis. 2011. V. 95, No 8. P. 921–926. https://doi.org/10.1094/PDIS-12-10-0899.Chapman K.S., Sundin G.W., Beckerman J.L. Identification of resistance to multiple fungicides in field populations of Venturia inaequalis. Plant Dis., 2011, vol. 95, no. 8, pp. 921–926. https://doi.org/10.1094/PDIS-12-10-0899.Liu K., Wen Z., Ma Z., Shao W. Biological and molecular characterizations of fluxapyroxad-resistant isolates of Botrytis cinerea // Phytopathol. Res. 2022. V. 4, No 1. Art. 2. https://doi.org/10.1186/s42483-022-00107-3.Liu K., Wen Z., Ma Z., Shao W. Biological and molecular characterizations of fluxapyroxad- resistant isolates of Botrytis cinerea. Phytopathol. Res., 2022, vol. 4, no. 1, art. 2. https://doi.org/10.1186/s42483-022-00107-3.Lesniak K.E., Proffer T.J., Beckerman J.L., Sundin G.W. Occurrence of QoI resistance and detection of the G143A mutation in Michigan populations of Venturia inaequalis // Plant Dis. 2011. V. 95, No 8. P. 927–934. https://doi.org/10.1094/PDIS-12-10-0898.Lesniak K.E., Proffer T.J., Beckerman J.L., Sundin G.W. Occurrence of QoI resistance and detection of the G143A mutation in Michigan populations of Venturia inaequalis. Plant Dis., 2011, vol. 95, no. 8, pp. 927–934. https://doi.org/10.1094/PDIS-12-10-0898.Fiaccadori R. Persistence of Venturia inaequalis populations resistant to strobilurins in the field and in the glasshouse // Am. J. Plant Sci. 2018. V. 9, No 4. P. 552–560. https://doi.org/10.4236/ajps.2018.94042.Fiaccadori R. Persistence of Venturia inaequalis populations resistant to strobilurins in the field and in the glasshouse. Am. J. Plant Sci., 2018, vol. 9, no. 4, pp. 552–560. https://doi.org/10.4236/ajps.2018.94042.Насонов А.И. Новый способ получения культуры Venturia inaequalis из аскоспор // Микология и фитопатология. 2019. Т. 53, № 1. С. 46–48. https://doi.org/10.1134/S0026364819010094.Nasonov A.I. New method of producing of Venturia inaequalis culture from ascospores. Mikol. Fitopatol., 2019, vol. 53, no. 1, pp. 46–48. https://doi.org/10.1134/S0026364819010094. (In Russian)Mann–Whitney U test calculator // Statistics Kingdom. 2017. URL: http://www.statskingdom.com.Mann–Whitney U test calculator. Statistics Kingdom, 2017. URL: http://www.statskingdom.com.Mikaberidze A., McDonald B.A., Bonhoeffer S. Can high-risk fungicides be used in mixtures without selecting for fungicide resistance? // Phytopathology. 2014. V. 104, No 4. P. 324–331. https://doi.org/10.1094/PHYTO-07-13-0204-R.Mikaberidze A., McDonald B.A., Bonhoeffer S. Can high-risk fungicides be used in mixtures without selecting for fungicide resistance? Phytopathology, 2014, vol. 104, no. 4, pp. 324–331. https://doi.org/10.1094/PHYTO-07-13-0204-R.Milgroom M.G., Levin S.A., Fry W.E. Population genetics theory and fungicide resistance // Leonard K.J., Fry N.E. (Eds.) Plant Disease Epidemiology. N. Y., NY: McGraw-Hill Co., 1989. V. 2: Genetics, resistance and management. P. 340–367.Milgroom M.G., Levin S.A., Fry W.E. Population genetics theory and fungicide resistance. In: Leonard K.J., Fry N.E. (Eds.) Plant Disease Epidemiology. Vol. 2: Genetics, resistance and management. New York, NY, McGraw-Hill Co., 1989, pp. 340–367.Avenot H.F., Michailides T.J. Progress in understanding molecular mechanisms and evolution of resistance to succinate dehydrogenase inhibiting (SDHI) fungicides in phytopathogenic fungi // Crop Prot. 2010. V. 29, No 7. P. 643–651. https://doi.org/10.1016/j.cropro.2010.02.019.Avenot H.F., Michailides T.J. Progress in understanding molecular mechanisms and evolution of resistance to succinate dehydrogenase inhibiting (SDHI) fungicides in phytopathogenic fungi. Crop Prot., 2010, vol. 29, no. 7, pp. 643–651. https://doi.org/10.1016/j.cropro.2010.02.019.Antonovics J., Alexander H.M. The concept of fitness in plant-fungal pathogen systems // Leonard K.J., Fry N.E. (Eds.) Plant Disease Epidemiology. N. Y., NY: McGraw-Hill Co., 1989. V. 2: Genetics, resistance and management. P. 185–214.Antonovics J., Alexander H.M. The concept of fitness in plant–fungal pathogen systems. In: Leonard K.J., Fry N.E. (Eds.) Plant Disease Epidemiology. Vol. 2: Genetics, resistance and management. New York, NY, McGraw-Hill Co., 1989. P. 185–214.Комардина В.С. Особенности культурально-морфологических признаков возбудителя парши яблони Venturia inaequalis (Coock.) Wint. (конидиальная стадия Fusicladium dendriticum (Wallr.) Fuck.), выделенных из садов различных типов // Защита растений: сборник научных трудов. Минск: Институт защиты растений НАН Беларуси, 2006. Вып. 30, ч. 2. С. 121–129.Komardina V.S. Сulture and morphological characteristics of the apple scab pathogen Venturia inaequalis (Coock.) Wint. (conidial stage Fusicladium dendriticum (Wallr.) Fuck) identified from different types of orchards. In: Zashchita Rastenii: Sbornik Nauchnykh Trudov [Plant Protection: A Collection of Scientific Articles]. Minsk, Inst. Zashch. Rast. Nats. Akad. Nauk Belarusi, 2006, no. 30, pt. 2, pp. 121–129. (In Russian)Федорова Р.Н. Парша яблони. Л.: Колос, 1977. 64 с.Fedorova R.N. Parsha yabloni [Apple Scab]. Leningrad, Kolos, 1977. 64 p. (In Russian)Kavak H., Celik A. Comparison of some morphological and physiological characters of apple scab pathogen (Venturia inaequalis) in two different agricultural ecology of Turkey // Erwerbs-Obstbau. 2021. V. 63. P. 47–52. https://doi.org/10.1007/s10341-020-00540-8.Kavak H., Celik A. Comparison of some morphological and physiological characters of apple scab pathogen (Venturia inaequalis) in two different agricultural ecology of Turkey. Erwerbs-Obstbau, 2021, vol. 63, pp. 47–52. https://doi.org/10.1007/s10341-020-00540-8.De Gracia M., Cascales M., Expert P., Bellanger M.-N., Le Cam B., Lemaire C. How did host domestication modify life history traits of its pathogens? // PLoS ONE. 2015. V. 10, No 6. Art. e0122909. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0122909.De Gracia M., Cascales M., Expert P., Bellanger M.-N., Le Cam B., Lemaire C. How did host domestication modify life history traits of its pathogens? PLoS ONE, 2015, vol. 10, no. 6, art. e0122909. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0122909.Brush L., Money N.P. Invasive hyphal growth in Wangiella dermatitidis is induced by stab inoculation and shows dependence upon melanin biosynthesis // Fungal Genet. Biol. 1999. V. 28, No 3. P. 190–200. https://doi.org/10.1006/fgbi.1999.1176.Brush L., Money N.P. Invasive hyphal growth in Wangiella dermatitidis is induced by stab inoculation and shows dependence upon melanin biosynthesis. Fungal Genet. Biol., 1999, vol. 28, no. 3, pp. 190–200. https://doi.org/10.1006/fgbi.1999.1176.Hignett R.C., Roberts A.L., Larder J.H. Melanoprotein and virulence determinants of Venturia inaequalis // Physiol. Plant Pathol. 1984. V. 24, No 3. P. 321–330. https://doi.org/10.1016/0048-4059(84)90005-5.Hignett R.C., Roberts A.L., Larder J.H. Melanoprotein and virulence determinants of Venturia inaequalis. Physiol. Plant Pathol., 1984, vol. 24, no. 3, pp. 321–330. https://doi.org/10.1016/0048-4059(84)90005-5.Steiner U., Oerke E.-C. A melanin-deficient isolate of Venturia inaequalis reveals various roles of melanin in pathogen life cycle and fitness // J. Fungi. 2022. V. 9, No 1. Art. 35. https://doi.org/10.3390/jof9010035.Steiner U., Oerke E.-C. A melanin-deficient isolate of Venturia inaequalis reveals various roles of melanin in pathogen life cycle and fitness. J. Fungi, 2022, vol. 9, no. 1, art. 35. https://doi.org/10.3390/jof9010035.Hsiang T., Yang L., Barton W. Relative virulence of isolates of Sclerotinia homoeocarpa with varying sensitivity to propiconazole // Eur. J. Plant Pathol. 1998. V. 104. P. 163–169. https://doi.org/10.1023/A:1008614832692.Hsiang T., Yang L., Barton W. Relative virulence of isolates of Sclerotinia homoeocarpa with varying sensitivity to propiconazole. Eur. J. Plant Pathol., 1998, vol. 104, pp. 163–169. https://doi.org/10.1023/A:1008614832692.Насонов А.И., Якуба Г.В. К вопросу об изучении феномена «платы» за приспособленность у фитопатогенных грибов // Современная микология в России. Материалы пятого съезда микологов России: сборник научных трудов. М.: Национальная академия микологии, 2022. Т. 9, вып. 4. С. 282–283.Nasonov A.I., Yakuba G.V. Exploring the phenomenon of “fitness cost” associated with the adaptation of phytopathogenic fungi. Sovremennaya mikologiya v Rossii. Materialy pyatogo s”ezda mikologov Rossii: sbornik nauchnykh trudov [Current Mycology in Russia. Proc. 6th Congr. of Russian Mycologists: A Collection of Scientific Articles]. Moscow, Nats. Akad. Mikol., 2022, vol. 9, no. 4, pp. 282–283. (In Russian)Andersson D.I., Hughes D. Antibiotic resistance and its cost: Is it possible to reverse resistance? // Nat. Rev. Microbiol. 2010. V. 8. P. 260–271. https://doi.org/10.1038/nrmicro2319.Andersson D.I., Hughes D. Antibiotic resistance and its cost: Is it possible to reverse resistance? Nat. Rev. Microbiol., 2010, vol. 8, pp. 260–271. https://doi.org/10.1038/nrmicro2319.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.